Индейский герой Мэджевикс побеждает огромного медведя Мише-Мокву, и делается Властелином Западного Ветра, своим детям он отдает власть над остальными ветрами. После этого он встречает красавицу Венону, дочь Нокомис, которая является дочерью ночных светил. Полюбив девушку, Мэджевикс становится мужем Веноны и отцом их сына — Гайаваты, а позднее оставляет их. Венона умирает от горя, Гайавата растет под присмотром Нокомис. Став взрослым, Гайавата надевает волшебные мокасины, берет волшебные рукавицы, отправляется на поиски отца, горя желанием отомстить ему за гибель матери. Бой с Мэджевиксом длится три дня, по истечении которых отец просит сына о прекращении поединка, а за это предлагает ему быть повелителем Северо-западного ветра.
Гайавата сначала удаляется в лес и постится там 7 дней. Он обращается к Гитчи Манито - Верховное божество индейцев - Владыка Жизни, — «сотворивший все народы», начертавший пальцем русла рек по долинам - с молитвами о благе и счастье всех племён и народов, и как бы в ответ у его вигвама появляется юноша Мондамин, с золотистыми кудрями и в зелено-жёлтых одеждах. Три дня Гайавата борется с посланником Владыки Жизни. На третий день он побеждает Мондамина, хоронит его и затем не перестаёт навещать его могилу. Над могилой один за другим вырастают зелёные стебли, это иное воплощение Мондамина — кукуруза, пища, посланная людям Гитчи Манито. После чего возвращается к своему народу и начинает делать все, чтобы их жизнь стала лучше: очищает реки, побеждает злого волшебника, придумывает письменность, уберегает посевы племени от ворон и порчи злыми духами. Гайавата женится на прекрасной Миннегаге из соседнего племени. Злые духи, которым совсем не по нраву деятельность Гайаваты, начинают вредить ему сообща: насылают на нашего героя болезнь, от которой он исцелен с помощью ритуальных песен и плясок. Друга и соратника Гайаваты Чайбайабоса убивают.
Гайавата от горя заболевает, и его исцеляют с помощью заклинаний и магических плясок. Дерзкий красавец По-Пок-Кивис учит мужчин своего племени играть в кости и безжалостно их обыгрывает. Затем, раззадорившись и зная к тому же, что Гайавата отсутствует, По-Пок-Кивис разоряет его вигвам. Вернувшись домой, Гайавата пускается в погоню за По-Пок-Кивисом, а тот, убегая, оказывается на бобровой плотине и просит бобров превратить его в одного из них, только больше и выше всех остальных. Бобры соглашаются и даже избирают его своим вождём. Тут на плотине появляется Гайавата. Вода прорывает плотину, и бобры поспешно скрываются. По-Пок-Кивис же не может последовать за ними из-за своих размеров. Но Гайавате удаётся лишь поймать его, но не убить. Дух По-Пок-Кивиса ускользает и вновь принимает облик человека. Убегая от Гайаваты, По-Пок-Кивис превращается в казарку, только больше и сильнее, чем все остальные. Это и губит его — он не справляется с ветром и падает на землю, но снова бежит, и Гайавате удаётся справиться со своим врагом, только призвав на помощь молнию и гром. Теряет он и другого друга - Квазинда, которого погубили пигмеи, попавшие ему в темя «голубой еловой шишкой», в то время как он плыл в пироге по реке. Умирает Миннегага. А в вигваме Гайаваты поселяются души мертвых, призванные научить живых быть милосерднее друг к другу. В селенье возвращается из далёкого похода Ягу и рассказывает, что видел Большое Море и крылатую пирогу «больше целой рощи сосен». В этой лодке Ягу видел сто воинов, лица которых были выкрашены белой краской, а подбородки покрыты волосами. Индейцы смеются, считая рассказ Ягу очередной небылицей. Не смеётся только Гайавата. Он сообщает, что ему было видение — крылатый чёлн и бородатые бледнолицые чужеземцы. Их следует встретить с лаской и приветом — так велел Гитчи Манито.
Однажды в селение приплывают на корабле бледнолицые люди, которые рассказывают племени о христианстве. Гайавата, проникнувшись этими беседами, уплывает с гостями на Закат, в Страну Понима, «к Островам Блаженных — в царство / Бесконечной, вечной жизни!».